第二次世界大戦中のOSS（Office of Strategic Service―戦略事務局）がCIG（Central Intelligence Group―中央情報グループ）とOPC（Office of Political Coordination―政策調整局）を経て1947年国家安全保障法により改組。アメリカ合衆国の外交政策・国防政策の決定に必要な諜報・謀略活動（ヒューミント）を行い膨大な予算と権限を与えられているが、その活動の詳細は明らかにされておらず、アメリカ国民にとって一般に知られる訳にはいかない機密の保持、または証拠物件等を抹消する任務を帯びた組織であると説明される事が多い。また、第二次世界大戦終了後、アレン・ダレスはドイツから数千人ものナチス出身者を招聘（連行）して、CIAの作戦能力を強化させたと言われている。
東西冷戦時代は共産主義国の転覆を狙っていたこともある。有名なのは1961年のキューバにおけるピッグス湾事件である（詳細は該当記事参照）。しかしこの作戦は失敗し、当時のアメリカ大統領であったジョン・F・ケネディは作戦そのものやその後始末に失敗したことに激怒し、CIAの解体を宣言したこともあったが、実現する前にケネディ大統領が暗殺されたことで結局解体には至らなかった。
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